Efter at have genforenet sig med Gwen Stacy bliver Brooklyns fuldtids, venlige nabolags-Spider-Man sendt tværs over Multiverset, hvor han møder Spider Society, et hold af Spider-Folk, der har til opgave at beskytte Multiversets eksistens. Men da heltene støder sammen om, hvordan de skal håndtere en ny trussel, står Miles over for de andre Spiders og må tage af sted på egen hånd for at redde dem, han elsker mest.