Het is 1946, en de vrede heeft Peggy Carter een behoorlijke dreun uitgedeeld als ze zich tussen mannen die terugkeren van oorlogsgevechten in het buitenland bevindt. Werkend voor het geheime SSR (Strategic Scientific Reserve) moet Peggy haar administratieve werk doen alsook geheime missies voor Howard Stark volbrengen terwijl ze probeert haar leven als alleenstaande vrouw in Amerika staande te houden vlak na het verlies van grote liefde (Steve Rogers).