"האפיפיור החדש" מתחילה באותה הנקודה בה הסתיימה "האפיפיור הצעיר", כשלנעליו של האפיפיור השרוי בקומה נכנס סר ג'ון בראנוקס, שזוכה לשם יוחנן פאולוס השלישי. עד מהרה בראנוקס מבין שלא יהיה קל להחליף את האפיפיור הכריזמטי שהספיק להפוך לקדוש עבור אלפים. בינתיים, הכנסייה נמצאת תחת מתקפה בעקבות מספר שערוריות שמאיימות למוטט את הסדר הקיים.