סטיב רוג'רס מוביל את הקבוצה החדשה של הנוקמים בהמשך מאמציהם להגן על האנושות. לאחר תקרית נוספת בה היו מעורבים הנוקמים וגרמה לנזקים הרסניים, מופעל לחץ פוליטי ליצור מערכת מיוחדת, בראשותו של גוף שלטוני, כדי לפקח ולכוון את הצוות. המצב החדש שובר את הנוקמים, וכתוצאה מכך נוצרים שני מחנות – אחד בראשות סטיב רוג'רס אשר רוצה לשמור על הנוקמים חופשיים להגן על האנושות ללא פיקוח ממשלתי, והשני בעקבותיו של טוני סטארק שבאופן מפתיע תומך בפיקוח ממשלתי. תתכוננו לבחור צד ולהצטרף לפעולה ללא הפסקה בשתי חזיתות.