U.S.S. Enterprise vender tilbage til Jorden under en mørk sky. Med sædvanligt overmod har Kaptajn Kirk set stort på sine direktiver, og det koster ham hans stilling. Men netop derfor er han også lige ved hånden, da en intergalaktisk terrorist truer freden. Han bliver sendt på mission igen, men muligvis bliver han derved misbrugt til en lyssky operation. Ombord på U.S.S. Enterprise er spændingerne tydelige – selv mellem de gamle venner Kirk og Spock. Men mere end nogensinde har de brug for at arbejde sammen for at modstå de farer, de bliver udsat for, da de stævner ud i et dybere mørke end nogensinde før. Alt, hvad de tror på, vil blive udfordret, venskaber vil blive prøvet, og store ofre må ydes for at sikre denne eneste familie James T. Kirk har kendt: hans besætning!