1946 yılındaki barış ortamı yurt dışından eve dönen askerler arasında kendini marjinalleşmiş bulan Agent Carter'a bir darbe indiriyor. Gizli SSR için çalışan Peggy, kötü adamları alt etmek için sahada olmayı tercih ederken kendini idari işler yaparken buluyor. Ayrıca hayatının aşkı Captain America'yı kaybetmenin ardından bekar bir kadın olarak hayatını yönlendirmeye çalışıyor. Eski dost Howard Stark, kendisini en ölümcül silahlarının çalınmasına izin vermekle suçlanmış bulduğunda, sorumluları bulmak ve adını temize çıkarmak için Peggy ile iletişime geçer.