เรื่องราวที่เกิดขึ้นใน The Falcon and the Winter Soldier พูดถึงปี 2024 หลังจากที่กัปตันอเมริกาหรือสตีฟ โรเจอร์ส (คริส อีแวน) ที่ปลดระวางตัวเองเพื่อเกษียณอายุการทำงานและมอบโล่ประจำตัวให้กับแซม วิลสันเพื่อนสนิท หลังจากนั้นคำถามมากมายได้ก่อตัวขึ้นกับเขา ว่าตนเองนั้นคู่ควรกับการเป็นกัปตันอเมริกาคนต่อไปหรือไม่ เช่นเดียวกันกับบัคกี้ อดีตเพื่อนรักและคู่ปรับของสตีฟที่กำลังสับสนกับชีวิตของตัวเอง เรื่องเลวร้ายที่เขาเคยทำมาจนกลายเป็นตราบาปในชีวิต ระหว่างที่กำลังทบทวนชีวิตของตัวเอง พวกเขาต้องรับมือกับภัยคุกคามครั้งใหม่จากเหตุการณ์ก่อการร้าย ซึ่งคาดว่าจะเป็นผลสืบเนื่องมาจากการทดลองเอาเซรุ่มซูเปอร์โซเยอร์กลับมาใช้อีกครั้ง จนอาจจะนำไปสู่เหตุการณ์ความสูญเสียครั้งใหม่ ทั้งสองตัวเอกจึงต้องร่วมมือกันเพื่อสืบหาต้นตนทั้งหมดและคลี่คลายปัญหาให้ลุล่วง