Um dia, a caminho da escola, Suzume Iwato encontra Souta Munakata, um jovem que procura áreas abandonadas. A estudante do ensino médio indica a Souta uma ruína próxima, mas, por pura curiosidade, ela mesma decide ir ao mesmo destino. Uma vez lá, Suzume descobre uma porta isolada com um universo onírico além dela, um lugar que ela pode ver e sentir, mas não entrar. Uma pedra estranha repousa no chão próximo, mas transforma-se numa criatura parecida com um gato e foge quando Suzume a levanta. De repente com medo, ela volta para a escola, sem perceber que o seu ato de deixar a porta aberta terá consequências. Com a «pedra angular» liberada, o mal dentro do outro universo agora pode escapar livremente e causar estragos em todo o Japão. Com a intenção de corrigir seu erro perigoso, Suzume se junta a Souta, cujo verdadeiro objetivo é impedir que o mal se espalhe, para encontrar e trancar todas as portas abertas antes que o país seja destruído.