Dal mare emerge una pesciolina rossa a bordo di una medusa. Rimasta intrappolata in un barattolo di vetro, viene soccorsa e liberata da Sosuke, un bimbo di cinque anni che vive in cima alla scogliera. La gratitudine della pesciolina, che Sosuke battezzerà col nome di Ponyo, si trasforma in tenera amicizia. L'idillio viene però interrotto da Fujimoto, padre di Ponyo e padrone-stregone dei fondali marini. Un tempo umano, Fujimoto ha lasciato la terra per l'acqua prendendo in moglie la Madre del Mare. Decisa a tentare la fuga e a scegliere per sé un destino umano, Ponyo rovescia accidentalmente l'elisir magico del padre, trasformandosi in una bambina e alterando la quiete del mare. Le onde furiose e i pesci giganti la condurranno fino alla casa di Sosuke, dove sarà accolta e amata. Perché il mare si ritiri e restituisca a Ponyo la sua libertà e a Sosuke la sua mamma e il suo villaggio, il bambino dovrà affrontare una prova e riportare l'equilibrio tra il genere umano e la natura.