“Suzume” kertoo 17-vuotiaan päähenkilön Suzumen kasvutarinan. Suzumen matka alkaa hiljaisesta kaupungista Kyushussa hänen tavatessaan nuoren miehen, joka kertoo etsivänsä ovea. Suzume löytää sään pieksemän oven, joka seisoo pystyssä raunioiden keskellä ikään kuin se olisi ollut suojattuna miltä lie iskeneeltä katastrofilta. Ovi vetää Suzumea puoleensa ja hän kurottaa oven kahvaan… Ovet alkavat aueta yksi toisensa jälkeen ympäri Japania päästäen valloilleen tuhon kaikkien lähellä olevien ylle. Suzumen on suljettavat portit estääkseen katastrofin leviämisen.