Η νέα μίνι-σειρά συνεχίζει 10 χρόνια μετά την αρχική και ο Dexter έχει αλλάξει ταυτότητα και ως Jim Lindsay πλέον, διατηρεί ένα μικρό κατάστημα στον τόπο που έχει αποσυρθεί. Ιδιαίτερα αγαπητός στην τοπική κοινωνία, έχει νέα σύντροφο την αρχηγό της αστυνομίας, φίλους, πηγαίνει σε πάρτι, έχει καλή σχέση με τους γείτονές του και όλα κυλούν ήρεμα. Όχι για πολύ όμως, καθώς σύντομα οι κάτοικοι αναστατώνονται από τις εξαφανίσεις ανθρώπων και τις άγριες δολοφονίες τους. Το «τέρας» που... κοιμάται μέσα στον Dexter μόλις ξύπνησε...