Der skrupellose Kunsthändler Nelson entführt von einer Insel im Südpazifik zwei winzige Zwillingsfeen, um diese in Tokio in seiner Show auftreten und singen zu lassen. Der Gesang der Zwillingsfeen ist jedoch ein Hilferuf und lockt die Riesenraupenlarve Mothra an, die sich aufmacht, um die beiden Feen zu befreien. Nach einer großen Zerstörungsorgie spinnt sich Mothra am Tokio Tower ein, nur um später als riesiger Mothra-Falter zu entschlüpfen. Die Menschen und das Militär erkennen, dass sie keine Chance haben gegen die gewaltige Motte und die Regierung entscheidet, dass Nelson die Feen freilassen muss. Doch dieser denkt gar nicht daran und flieht aus Tokio.