Als Teenager Ayana noch klein war, musste sie mitansehen, wie das Monster Gamera ihr Elternhaus samt Insassen zertrampelte. Nun findet sie in einer Höhle ein geheimnisvolles Ei und kümmert sich liebevoll um dessen Ausgeburt, ein flugfähiges Tentakelmonster namens Iris. Ayana hofft, dass sich Iris eines Tages an Gamera rächt. Iris aber ergreift Besitz von seiner Pflegemama, entwickelt sich zur stattlichen Landplage und geht auf die Suche nach Gamera. In den rauchenden Trümmern von Kyoto kommt es zum Duell auf Leben und Tod...