Drengen Sosuke bor med sin dejlige mor på en klint med havudsigt. Og ligesom prinsen møder havfruen i H. C. Andersens eventyr, så samler han en dag guldfisken Ponyo op i brændingen. Den storøjede, røde hunfisk føler straks en fundamental samhørighed med sin nye menneskeven. Ved hjælp af lidt oceanisk magi udvikler hun lemmer og stemmebånd, så de kan lege og spise skinkemadder sammen på landjorden!